Abundanz von Zecken im Stadtgebiet Hannover, Rolle der neuen Zeckenart Ixodes inopinatus als Vektor für Zecken-übertragene Krankheiten und transovarielle Übertragung von Pathogenen bei Zecken

(1)

Tierärztliche Hochschule Hannover

Abundanz von Zecken im Stadtgebiet Hannover, Rolle der neuen Zeckenart Ixodes inopinatus als Vektor für Zecken-übertragene Krankheiten und transovarielle Übertragung von Pathogenen bei

Zecken

INAUGURAL-DISSERTATION zur Erlangung des Grades einer

Doktorin der Veterinärmedizin - Doctor medicinae veterinariae -

(Dr. med. vet.)

vorgelegt von Daniela Hauck

Heidelberg

Hannover 2021

(2)

Wissenschaftliche Betreuung: Univ.-Prof. Dr. med. vet. Christina Strube, PhD, Institut für Parasitologie,

Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover

1. Gutachterin: Univ.-Prof. Dr. med. vet. Christina Strube, PhD, Institut für Parasitologie

2. Gutachter: Univ.-Prof. Dr. med. vet. Reinhard Mischke, Klinik für Kleintiere

Tag der mündlichen Prüfung: 27.05.2021

Teile dieser Arbeit wurden durch die Bayer Vital GmbH und Bayer Animal Health GmbH gefördert.

(3)

In Dankbarkeit und Liebe meiner Familie gewidmet

(4)

Hauck, D.; Springer, A.; Strube, C.:

Abundanz von Zecken im Stadtgebiet Hannover 4. Süddeutscher Zeckenkongress

Stuttgart, 12.-14.03.2018

Tick abundance in the city of Hanover

28^th Annual meeting of the German Society for Parasitology Berlin, 21.-24.03.2018

Jahresverlauf der Zeckenabundanz im Stadtgebiet Hannover

Tagung der DVG-Fachgruppe „Parasitologie und Parasitäre Krankheiten“

Gießen, 02.-04.07.2018

Hauck, D.; Springer, A.; Pachnicke, S.; Schunack, B.; Strube, C.:

Occurrence of Ixodes inopinatus in Northern Germany and prevalence of tick-borne pathogens

13^th International Symposium on Ticks and Tick-borne Diseases Weimar, 28.-30.03.2019

Hauck, D.; Springer, A.; Chitimia-Dobler, L.; Strube, C.:

Two-year monitoring of tick abundance in the city of Hanover 13^th International Symposium on Ticks and Tick-borne Diseases Weimar, 28.-30.03.2019

(5)

Hauck, D.; Springer, A.; Chitimia-Dobler, L.; Strube, C.:

Zweijähriges Monitoring der Zeckenabundanz im Stadtgebiet Hannover Tagung der DVG-Fachgruppe „Parasitologie und Parasitäre Krankheiten“

Leipzig, 17.-19.06.2019

Hauck, D.; Jordan, D.; Springer, A.; Pachnicke, S.; Schunack, B.; Fingerle, V.;

Strube, C.:

Transovarielle Übertragung von Pathogenen bei Zecken unter Feldbedingungen Tagung der DVG-Fachgruppe „Parasitologie und Parasitäre Krankheiten“

Leipzig, 17.-19.06.2019

Hauck, D.; Springer, A.; Pachnicke, S.; Schunack, B.; Strube, C.:

Vorkommen von Ixodes inopinatus in Norddeutschland und Prävalenz zeckenübertragener Pathogene

Tagung der DVG-Fachgruppe „Parasitologie und Parasitäre Krankheiten“

Leipzig, 17.-19.06.2019

(6)

(7)

Inhaltsverzeichnis

1 Einleitung ... 1

2 Publikationen ... 13

2.1 Zweijähriges Monitoring der Zeckenabundanz und beeinflussender Faktoren in einem innerstädtischen Bereich (Stadtgebiet Hannover) .. 13

2.2 Ixodes inopinatus in Norddeutschland: Vorkommen und potenzielle Vektorrolle für Borrelia spp., Rickettsia spp. und Anaplasma phagocytophilum im Vergleich zu Ixodes ricinus ... 15

2.3 Aus dem DNA-Nachweis in wirtssuchenden Larven extrapolierte transovarielle Übertragung von Borrelia spp., Rickettsia spp. und Anaplasma phagocytophilum bei Ixodes ricinus unter Feldbedingungen ... 17

3 Zusammenfassung der Ergebnisse ... 19

3.1 Zeckenabundanz an 10 Sammelstellen im Stadtgebiet Hannover ... 19

3.2 Vorkommen von I. inopinatus und I. ricinus ... 34

3.3 I. inopinatus als potenzieller Vektor für bakterielle Pathogene ... 43

3.4 Transovarielle Übertragung und Nachweis bakterieller Erreger-DNA (Borrelia spp., Rickettsia spp. und A. phagocytophilum) in I. ricinus- Larven ... 50

4 Übergreifende Diskussion ... 59

4.1 Abundanz von Zecken im Stadtgebiet Hannover und Vorkommen der neuen Zeckenart I. inopinatus ... 60

4.2 Gefährdungsbewertung für Mensch und Tier unter Berücksichtigung der Zeckenabundanz im Stadtgebiet Hannover sowie für die neue Zeckenart I. inopinatus und I. ricinus-Larven ... 64

5 Zusammenfassung ... 73

6 Summary ... 75

7 Literaturverzeichnis ... 77

8 Anhang ... 101

8.1 Verzeichnis der verwendeten Abkürzungen ... 101

8.2 Abbildungs- und Tabellenverzeichnis ... 102

(8)

(9)

Einleitung 1

1 Einleitung

Vorkommen und Ökologie von Schildzecken in Deutschland

Zecken spielen in der Veterinär- und Humanmedizin vor allem als Krankheitsüberträger eine bedeutende Rolle, sie können den Wirt jedoch auch direkt durch lokale Läsionen, Blutentzug und systemische Erkrankungen (Toxikosen) schädigen. Weltweit sind mehr als 900 Zeckenarten beschrieben (BARKER u.

MURRELL 2004), die sich in drei Zeckenfamilien einteilen lassen: die Ixodidae („Schildzecken“), die Argasidae („Lederzecken“) und die Nuttalliellidae. Letztere Familie wird durch eine einzige Zeckenart, Nuttalliella namaqua, die im südlichen Afrika vorkommt, repräsentiert. Von den beschriebenen Zeckenarten kommen etwa 20 in Deutschland vor (PETNEY et al. 2015, PETNEY et al. 2012). Das Vorkommen und die Abundanz einer Zeckenart in einem bestimmten Lebensraum werden hauptsächlich durch klimatische Bedingungen, Habitatmerkmale und die Verfügbarkeit von Wirten bestimmt (MACLEOD 1936). Die in Europa am häufigsten vorkommende und am besten untersuchte Zeckenart ist der Holzbock Ixodes ricinus. Diese Zeckenart spielt auch wegen ihrer Vektorfunktion für Viren (z. B. Frühsommer- Meningoenzephalitis [FSME]-Virus), Bakterien (z. B. Borrelia spp., Rickettsia spp. und Anaplasma phagocytophilum) und Protozoen (z. B. Babesia divergens) eine wichtige (veterinär-)medizinische Rolle. Die aktuelle Verbreitung von I. ricinus erstreckt sich von etwa 10° W (Irland) bis 45° O (Ural, Russland) und von 66° N (Norwegen) bis 30° N (Ägypten) (RANDOLPH et al. 2002, HVIDSTEN et al. 2020).

Ixodes ricinus ist eine dreiwirtige Zeckenart, deren Entwicklung vom Ei über ein Larven- und Nymphenstadium zum männlichen oder weiblichen Adultstadium zwischen zwei und sechs Jahre dauert. Jedes Stadium benötigt eine Blutmahlzeit, um sich zum nächsten Stadium zu entwickeln bzw. als weiblicher Adultus Eier ablegen zu können. Adulte I. ricinus-Weibchen legen bis zu 3000 Eier, bevorzugt unter Pflanzenresten am Boden. Das sehr breite Wirtsspektrum von I. ricinus umschließt mehr als 300 homoiotherme (Säugetiere, Vögel) und poikilotherme (Reptilien) Tierarten. Larven und Nymphen parasitieren bevorzugt kleine bis mittelgroße Säugetiere wie Mäuse, Kaninchen, Hasen, Eichhörnchen und Igel sowie Vögel und

(10)

Eidechsen, während adulte Zecken mittelgroße und große Tiere wie Hasen, Igel, Rehe und Hirsche präferieren (GRAY et al. 2016). Alle Stadien können auch Haus- und Nutztiere sowie den Menschen befallen und dabei als Vektoren für zahlreiche Erreger fungieren (GRAY et al. 2016, HERRMANN u. GERN 2015, SPRINGER et al. 2019).

Während ihres Lebenszyklus befindet sich die Zecke zu mehr als 90 % der Zeit freilebend in Bodennähe und nicht auf einem Wirt (PAROLA u. RAOULT 2001).

Während der Zeit in der Vegetation benötigt I. ricinus eine relative Luftfeuchtigkeit von mindestens 81–85 %, um zu überleben (KAHL u. KNÜLLE 1988). Daher beschränkt sich die Verbreitung von I. ricinus auf Gebiete mit mittleren bis hohen Niederschlägen, sowie einer Vegetation, die für eine hohe Luftfeuchtigkeit sorgt. Sowohl die relative Luftfeuchtigkeit als auch die Temperatur und die Vegetation wurden in mehreren Studien als Einflussgrößen auf die Zeckendichte identifiziert (DANIEL et al. 2015, DANIELOVÁ et al. 2010, KUPČA 2009, PAUL et al. 2016, SCHULZE et al. 2001).

Typische Lebensräume von I. ricinus sind Laub-, Misch- und Nadelwälder. Bezogen auf I. ricinus-Nymphen wurde eine hohe Zeckendichte in Laubwäldern ermittelt, während für Mischwälder und landschaftliche Nutzflächen eine mittlere Dichte und für Parks und Nadelwälder eine niedrige Dichte beschrieben wird (BOEHNKE et al. 2015, SCHORN et al. 2011). Jedoch hat sich das Vorkommen von I. ricinus in den letzten Jahrzehnten aufgrund von Veränderungen der Landbedeckung und -nutzung, der Forstwirtschaft und der Wildtierpopulation ausgeweitet (MEDLOCK et al. 2013).

Vorstadtlagen in der Nähe von Naturwäldern und Stadtparks sind vermehrt zu Lebensräumen für I. ricinus geworden (POLJAK 2012, RIZZOLI et al. 2014). Dies führt für Menschen und Tiere zu einem höheren Risiko einer Zeckeninfestation und damit einer Erregerübertragung durch Zecken in urbanen Gebieten.

In Mitteleuropa beginnt die Saisonaktivität von I. ricinus bei Lufttemperaturen ab 7–10 °C und zeigt ein bimodales Muster mit einem Aktivitätspeak im Frühjahr und einem niedrigeren Peak im Herbst (GRAY 1991, KURTENBACH et al. 2006), wobei Letzterer jedoch auch ausbleiben kann (SCHULZ et al. 2014). Klimatische Veränderungen, wie wärmere Temperaturen im Sommer und Winter sowie ein Anstieg der Luftfeuchtigkeit haben in den letzten Jahren zu einer erhöhten Zeckenaktivität von I. ricinus in den Wintermonaten geführt (ALKISHE et al. 2017, DANTAS-TORRES

(11)

Einleitung 3

2015, DAUTEL et al. 2008, GRAY et al. 2009, LEGER et al. 2013, OGDENu. LINDSAY 2016, RANDOLPH et al. 2000). Neben der Beeinflussung der Zeckenaktivität sind klimatische Veränderungen auch für eine Ausbreitung in höhere Berglagen (DANIELOVÁ et al. 2010, GILBERT 2010) sowie nördliche Breiten (SOLENG et al.

2018, HVIDSTEN et al. 2020) verantwortlich.

Weitere in Deutschland vorkommende Schildzecken mit Vektorpotenzial sind z. B.

Ixodes hexagonus (Igelzecke) sowie Dermacentor reticulatus (Wiesenzecke) oder Dermacentor marginatus (Schafzecke) (DREHMANN et al. 2019, DREHMANN et al.

2020, RUBEL et al. 2014). Des Weiteren wurde kürzlich eine weitere Zeckenart, Ixodes inopinatus, beschrieben (ESTRADA-PEÑA et al. 2014), welche eng mit I. ricinus verwandt ist. Die Lebensstadien beider Arten lassen sich morphologisch nur durch recht subtile Merkmale, wie bei den männlichen Adulten die Interpunktion auf dem dorsalen Scutum oder die Anzahl der conscutalen Härchen, bei den weiblichen Adulten und Nymphen anhand der Anzahl der Becherreihen in der Spirakelplatte sowie der Form der Analfurche voneinander unterscheiden (CHITIMIA-DOBLER et al. 2018).

Möglicherweise wurden in der Vergangenheit aufgrund der geringen Unterschiede viele I. inopinatus-Exemplare fälschlicherweise als I. ricinus klassifiziert (CHITIMIA- DOBLER et al. 2018, ESTRADA-PEÑA et al. 2014). Genetisch kann I. ricinus aufgrund von Unterschieden in der 16S rDNA-Sequenz von I. inopinatus unterschieden werden (ESTRADA-PEÑA et al. 2014). Bislang wurde ein Vorkommen von I. inopinatus in Teilen Spaniens, Portugals, Marokkos und Tunesiens sowie in Rheinland-Pfalz beschrieben (ESTRADA-PEÑA et al. 2014). Kürzlich wurde I. inopinatus in Sympatrie mit I. ricinus in Rumänien, Tunesien, der Türkei, Westösterreich und an drei Orten in Bayern nachgewiesen (BURSALI et al. 2020, CHITIMIA-DOBLER et al. 2018, YOUNSI et al. 2020). Als natürliche Wirte von I. inopinatus gelten bisher Füchse, Schafe, Eidechsen und Rinder (BURSALI et al. 2020, CHITIMIA-DOBLER et al. 2018, ESTRADA-PEÑA et al. 2014). Während das Vektorpotenzial von I. ricinus gut beschrieben ist und viele Studien die Pathogenprävalenz in wirtssuchenden I. ricinus- Zecken in ganz Europa untersucht haben (e.g., BLAZEJAK et al. 2017, BLAZEJAK et al. 2018, FINGERLE et al. 1999, FRANKE et al. 2010, HENNINGSSON et al. 2015, MAY et al. 2015, MAY u. STRUBE 2014, SCHORN et al. 2011, VENCZEL et al. 2016),

(12)

ist die Rolle von I. inopinatus als Vektor von Krankheitserregern noch nicht bekannt.

Kürzlich wurde in drei wirtssuchenden I. inopinatus-Exemplaren DNA von Rickettsia spp. nachgewiesen (CHITIMIA-DOBLER et al. 2018), was einen ersten Hinweis auf eine mögliche Vektorrolle gibt.

Bakterielle Übertragungswege und Vektorfunktion

In Europa ist die Lyme-Borreliose die häufigste durch Zecken übertragene Krankheit, die geschätzte Inzidenz beträgt 85.000 bis über 200.000 Fälle pro Jahr (LINDGREN et al. 2006, SYKES u. MAKIELLO 2017). Die Lyme-Borreliose wird durch gramnegative, mikroaerophile Spirochäten des Borrelia burgdorferi sensu lato (s.l.)- Komplexes verursacht. Für Europa wurden bislang die Zeckenarten I. ricinus, I. hexagonus und I. persulcatus als kompetente Vektoren für B. burgdorferi s.l.

bestätigt (RUDENKO et al. 2011). Beim Menschen kann ein Erythema migrans das erste Anzeichen einer Infektion sein, welches von einer Neuroborreliose, Arthritis, Karditis oder Akrodermatitis chronica atrophicans gefolgt sein kann (VAN DAM et al.

1993). Lyme-Borrelien können nicht nur beim Menschen, sondern auch bei Pferden oder Hunden Krankheitssymptome auslösen. Beim Pferd sind Arthritis, Polysynovitis, Neuroborreliose, Panuveitis und Hyperästhesie (PASSAMONTI et al. 2015, JOHNSTONE et al. 2016, SOMMERAUER et al. 2019), bei Hunden hingegen in der akuten Phase unspezifische Symptome wie Fieber und Lethargie und in der chronischen Phase Mono- oder Oligoarthritis beschrieben (GATELLET et al. 2019, KRUPKA u. STRAUBINGER 2010). Bei Katzen ist die Lyme-Borreliose meist asymptomatisch, jedoch kann sie zu einer Karditis führen (TORNQVIST-JOHNSEN et al. 2020). Weltweit sind bis heute 22 Genospezies des B. burgdorferi s.l.-Komplexes bekannt (MARGOS et al. 2020), von denen bislang 12 in Europa nachgewiesen wurden. Die in Europa sowohl in Zecken als auch als Erreger der klinischen Lyme- Borreliose am häufigsten detektierten Genospezies sind B. garinii und B. afzelii (BLAZEJAK et al. 2018, OKSI et al. 2001, RUZIĆ-SABLJIĆ et al. 2002, STRNAD et al.

2017). In menschlichen Proben als auch Zecken wurden zudem B. bavariensis, B. bissettiae (ehemals B. bissettii), B. burgdorferi senus stricto (s.s.), B. lusitaniae, B. spielmanii und B. valaisiana detektiert, wobei das pathogene Potenzial

(13)

Einleitung 5

letztgenannter Genospezies noch unklar ist (COLLARES-PEREIRA et al. 2004, FINGERLE et al. 2008, MARGOS et al. 2017, MARGOS et al. 2013, RAUTER u.

HARTUNG 2005, RYFFEL et al. 1999). Die Genospezies B. carolinensis, B. turdi und B. finlandensis wurden hingegen bislang nur in Zecken oder Wildtieren nachgewiesen (CASJENS et al. 2011, COTTÉ et al. 2010, HEYLEN et al. 2017, NORTE et al. 2013), während die Genospezies B. kurtenbachii (früher B. bissettiae Stamm 25015) in Europa bislang nur aus menschlichen Proben isoliert wurde (PICKEN et al. 1996).

Die Spirochäten des B. burgdorferi s.l.-Komplexes nutzen eine Vielzahl unterschiedlicher Wirbeltiere als Reservoirwirte, die zum Fortbestehen und zur Verbreitung der Lyme-Borrelien beitragen (GERN 2008, RICHTER et al. 2012). Zu den Nager-assoziierten Genospezies gehören B. afzelli, B. bissettiae, B. spielmanii und B. bavariensis (FRANKE et al. 2013, HANINCOVA et al. 2003, HUMAIR et al. 1999, KURTENBACH et al. 1998a). Borrelia garinii und B. valaisiana hingegen nutzen vor allem Vögel als Reservoirwirte (HANINCOVÁ et al. 2003, KIPP et al. 2006, KURTENBACH et al. 2002, OLSÉN et al. 1995, RUDENKO et al. 2011). Die in Südeuropa weit verbreitete Genospezies B. lusitaniae ist ausgeprägt mit Eidechsen assoziiert (MARGOS et al. 2009). Borrelia burgdorferi s.s. bevorzugt keine spezifischen Reservoirwirte und infiziert sowohl Nager als auch Vögel. Die jeweilige Wirtsspezifität spiegelt sich in einer spezifischen Wirkung des Komplementsystems der unterschiedlichen Tierarten auf die jeweilige Genospezies des B. burgorferi s.l.- Komplexes wider (KURTENBACH et al. 1998b).

Außer der B. burgdorferi s.l.-Gruppe kommt in europäischen I. ricinus-Populationen die Spirochaete Borrelia miyamotoi vor, die zu den Rückfallfieber-Borrelien zählt und in Europa als Ursache fieberhafter Erkrankungen beschrieben wurde, bei immunsupprimierten Personen aber auch mit einer Meningoenzephalitis einhergehen kann (BODEN et al. 2016, CUTLER et al. 2019, HOVIUS et al. 2013). Neben I. ricinus fungiert möglicherweise I. persulcatus als Vektor für B. miyamotoi (CUTLER et al.

2019). Wie auch die Lyme-Borrelien nutzt B. miyamotoi überwiegend Nager, aber auch Vögel, als Reservoirwirte (SINSKI et al. 2016).

Neben Borrelia spp. kommen in Europa noch weitere bakterielle Erreger von zoonotischer Bedeutung vor, wie z. B. mehrere Arten von Rickettsien. Diese Erreger

(14)

sind kleine, teils schraubenförmige gramnegative Stäbchen, welche sich im Zytoplasma eukaryotischer Zellen vermehren und zu den obligat intrazellulären alpha- Proteobakterien gehören. Sie befallen Endothelzellen, glatte Muskelzellen, sowie Monozyten und Makrophagen der Wirbeltierwirte (SAHNI u. RYDKINA 2009). In Deutschland konnten in I. ricinus bislang die Fleckfieber-Rickettsien R. helvetica, R. monacensis, R. massiliae und R. felis, in Dermacentor-Zecken (D. marginatus und D. reticulatus) hingegen R. slovaca und R. raoultii (ehemals Rickettsia sp. RpA4) nachgewiesen werden. In I. ricinus-Zecken stellt R. helvetica die am häufigsten vorkommende Art dar, gefolgt von R. monacensis (BLAZEJAK et al. 2017, DOBLER u. WÖLFEL 2009, MAY u. STRUBE 2014, SCHICHT et al. 2012, TAPPEu. STRUBE 2013). Je nach Rickettsia-Art kann eine Infektion verschiedene Krankheitsformen beim Menschen auslösen. So können Infektionen mit R. helvetica zu einer unspezifischen Fiebersymptomatik (sogenannte „Sommergrippe“) führen, in seltenen Fällen mit dermatologischen Symptomen (AZAGI et al. 2020). Rickettsia monacensis, R. massiliae und R. felis hingegen können Formen des sogenannten „Fleckfiebers“

verursachen, die sich durch einen fleckigen Hautausschlag äußern. Die durch Dermacentor-Zecken übertragene R. raoultii kann Lymphadenopathien oder Hautausschlag, und R. slovaca die sogenannte „Tick-Borne Lymphadenitis“ (TIBOLA), die ohne Hautausschlag verläuft (DOBLER u. WÖLFEL 2009), hervorrufen. In den meisten humanen Erkrankungsfällen ist die Symptomatik mild und unspezifisch, nur in seltenen Fällen sind klinische Manifestationen aufgrund einer Perimyokarditis oder Meningitis lebensbedrohlich (NILSSON et al. 2010, NILSSON et al. 1999). In einer Hundepopulation, welche Deutschland bisher nicht verlassen hatte, konnten mittels serologischer Untersuchung bei mehr als 78,0 % der Tiere Antikörper gegen Rickettsien der Fleckfiebergruppe nachgewiesen werden (WÄCHTER et al. 2015), jedoch sind bei Haustieren bislang keine klinischen Erkrankungen durch Rickettsia spp. beschrieben worden.

Zur Ordnung der Rickettsiales gehört neben den Rickettsia-Arten auch Anaplasma phagocytophilum (DUMLER et al. 2001). Das alpha-Proteobakterium infiziert neutrophile und eosinophile Granulozyten von Säugetieren (RAR u. GOLOVLJOVA 2011). Anaplasma phagocytophilum wird in Europa vor allem durch I. ricinus, seltener

(15)

Einleitung 7

durch I. persulcatus übertragen und kann beim Menschen die sogenannte humane granulozytäre Anaplasmose (HGA) auslösen, die sich in unspezifischen Symptomen wie grippeähnlichem Fieber, Muskelschmerzen, Kopfschmerzen, Leukopenie oder Anämie äußert. Je nach infizierendem Bakterienstamm oder Beteiligung von Sekundärinfektionen sind auch schwere Krankheitsverläufe mit potenziell tödlichem Ausgang möglich (BAKKEN u. DUMLER 2015, DUMLER et al. 2007).

Veterinärmedizinisch spielt A. phagocytophilum bei verschiedenen Tierarten eine Rolle. Beim Wiederkäuer verursacht es das sogenannte Tick-Borne Fever (TBF), auch

„Weidefieber“ genannt. Dieses ist durch plötzlich auftretendes, hohes Fieber (>41,0 °C), Anorexie, reduzierte Milchleistung und Aborte gekennzeichnet und tritt überwiegend bei jüngeren Tieren auf (GUYOT et al. 2011, STUEN et al. 2013, WOLDEHIWET 2006). Hämatologische Charakteristika des TBF sind Lymphopenie, Neutropenie, Eosinopenie und Thrombozytopenie (NIEDER et al. 2012, STUEN et al.

2003, WOLDEHIWET 2008). Die equine granulozytäre Anaplasmose (EGA) äußert sich durch Symptome wie Ödeme der distalen Extremitäten, Hämorrhagien, petechiale Blutungen, Ikterus, Fieber und Apathie bei den betroffenen Pferden. Des Weiteren kann es zu Lahmheit oder Myopathie kommen. Auch eine Manifestation in den oberen Atemwegen wurde kürzlich beschrieben (DEANE et al. 2019). Im Blutbild zeigen sich Neutropenie, Thrombozytopenie, geringgradige Anämie und/oder Hyperbilirubinämie (ATIF 2016, BUTLER et al. 2008, FIELDING et al. 2018, STUEN et al. 2013). Die canine granulozytäre Anaplasmose (CGA) stellt bei Hunden in Deutschland die häufigste durch Zecken übertragene Erkrankung dar. Die klinischen Symptome sind vielfältig und inkludieren Gewichtsverlust, Fieber, Apathie, Anorexie, Hypalbuminämie, Splenomegalie, Thrombozytopenie, Anämie, Lymphopenie und Abgeschlagenheit (ATIF 2016, KOHN et al. 2008, PUSTERLA et al. 1997). Neben klinisch manifesten Fällen wurden in Deutschland aber auch Seroprävalenzen von bis zu 42,0 % bei asymptomatischen Hunden festgestellt (CHIREK et al. 2019, JENSEN et al. 2007, KOHN et al. 2011). Bei Katzen sind klinische Manifestationen hingegen eher selten und gehen mit unspezifischen Symptomen einher (HEIKKILÄ et al. 2010, SCHAARSCHMIDT-KIENER et al. 2009).

(16)

Da I. ricinus für Borrelia spp., Rickettsia spp. und A. phagocytophilum als Vektor fungiert, sind auch Mehrfach- bzw. Mischinfektionen möglich. Diese können sich gegenseitig beeinflussen und somit zu einer veränderten klinischen Manifestation führen (HOLDEN et al. 2005, THOMAS et al. 2001).

Persistenz bakterieller Erreger in einer Zeckenpopulation

Die Persistenz bakterieller Erreger in einer Zeckenpopulation kann durch verschiedene Mechanismen bedingt sein. Beim Saugakt an einem Wirt können sich Zecken auf zwei Arten infizieren: Einerseits durch eine beim Wirt bereits vorliegende Infektion und andererseits durch das sogenannte Co-feeding. Hierbei können nicht-infizierte Zecken, die in direkter Nachbarschaft zu infizierten Zecken Blut saugen, von diesen in die Blutlakune abgegebene Erreger aufnehmen, ohne dass zuvor eine Infektion des Wirts vorlag (RANDOLPH et al. 1996).

Unabhängig vom Saugakt an einem Wirt werden Erreger auch innerhalb der Zeckenpopulation weitergegeben. Bei der transstadialen Übertragung werden diese bei der Weiterentwicklung der Zecke zum nächsten Entwicklungsstadium weitergetragen. Diese Übertragung kann sich über mehr als ein Zeckenstadium innerhalb einer Generation (Larve, Nymphe, Adultus) fortsetzen. Neben der transstadialen Übertragung ist auch eine sexuelle Übertragung beschrieben. Hierbei befallen die Erreger die Spermatophoren des Zeckenmännchens und werden bei der Kopulation auf das Weibchen übertragen. Von einer transovariellen Übertragung spricht man, wenn Erreger von einem Weibchen auf die Eier und somit auf mindestens die erste Generation der Nachkommen (Larven) übertragen werden (HAYES et al.

1980, RANDOLPH et al. 1996). Dabei ist anzumerken, dass die transstadiale, sexuelle oder transovarielle Übertragung nicht jeweils bei allen Erregern zum Tragen kommen, sondern spezifisch bzw. mit unterschiedlicher Effizienz erfolgen.

Für Borrelia spp. ist die transstadiale Übertragung, bei einigen Rückfallfieber-Borrelien zusätzlich die sexuelle Übertragung ein gängiges Ereignis (GABER et al. 1982, HUMAIR u. GERN 2000, MONIN et al. 1989). Bezüglich der transovariellen Übertragung wurde für die Rückfallfieberborrelie B. miyamotoi eine Übertragung auf bis zu 90,0 % der Larven eines Geleges berichtet (RICHTER et al. 2012, SCOLES et

(17)

Einleitung 9

al. 2001), während die transovarielle Übertragung des B. burgdorferi s.l.-Komplexes als eher ineffizient angesehen wird (PIESMANu.SINSKY 1988, RICHTER et al. 2012).

Somit scheint ein kompetenter Reservoirwirt neben der Schildzecke als Vektor für B. burgdorferi s.l. notwendig zu sein, um den Lebenszyklus aufrechtzuerhalten. Das gleiche scheint für A. phagocytophilum zu gelten. Für diesen Erreger ist bislang eine effiziente transstadiale Übertragung (LEVINu.FISH 2000, RIKIHISA 2011) und eine eher ineffiziente transovarielle Übertragung beschrieben (OGDEN et al. 1998). Neben Nagetieren sind Rinder, Schafe, Ziegen, Rehwild, Füchse, Wildschweine oder Igel kompetente Reservoirwirte für A. phagocytophilum (DUMLER 2005, HULINSKA et al.

2004, LIZ et al. 2000, OVERZIER et al. 2013, PETROVEC et al. 2003, SILAGHI et al.

2014, SILAGHI et al. 2012a, SILAGHI et al. 2012b, TEGTMEYER et al. 2019, THOMAS et al. 2012). Hinsichtlich B. burgdorferi s.l. spielen vor allem Nagetiere, Igel, Vögel und Reptilien eine Rolle als Reservoire (FRANKE et al. 2013, MARGOS et al.

2009, RUDENKO et al. 2011). Rickettsien hingegen nutzen Zecken nicht nur als Vektor, sondern auch als Haupt- oder Reservoirwirt, da sie die Fähigkeit zur transstadialen und sexuellen Übertragung besitzen (HAYES et al. 1980, RAOULT u.

ROUX 1997) und darüber hinaus offensichtlich sehr effiziente transovariell übertragen werden. So konnte in Laborstudien eine Übertragung auf bis zu 100 % der Nachkommen eines Zeckenweibchens nachgewiesen werden (BURGDORFER u.

BRINTON 1975, SOCOLOVSCHI et al. 2009).

Zielsetzung der Arbeit

Evaluierung der Zeckenabundanz im Stadtgebiet Hannover

Aufgrund der Vektorkompetenz und des damit verbundenen Infektionsrisikos für Mensch und Tier durch insbesondere I. ricinus-Zecken wurde seit dem Jahr 2005 in Abständen von fünf Jahren die Prävalenz von Borrelia spp., Rickettsia spp. und A. phagocytophilum im Stadtgebiet Hannover bei mittels Flaggmethode gesammelten Nymphen und adulten Zecken untersucht (BLAZEJAK et al. 2017, BLAZEJAK et al.

2018, SCHICHT et al. 2011, SCHICHT et al. 2012, TAPPE et al. 2014, TAPPE et al.

2016, TAPPE u. STRUBE 2013, TAPPE u. STRUBE 2016). Allerdings blieb bei diesen Untersuchungen die Zeckenabundanz unberücksichtigt. Diese ist jedoch auch ein

(18)

wesentlicher Faktor zur Einschätzung des Infektionsrisikos. Somit war ein Ziel der vorliegenden Arbeit, die Dichte von Nymphen und adulten Zecken im Stadtgebiet Hannovers zu quantifizieren sowie mögliche Einflussfaktoren zu ermitteln, um das Infektionsrisiko für Mensch und Tier in innerstädtischen Gebieten besser bewerten zu können. Hierfür wurden dieselben zehn Standorte wie in den vorangegangenen Prävalenzstudien im Stadtgebiet Hannover beprobt. Zur Quantifizierung wurden im Jahr 2017 und 2018 jeweils in der ersten und zweiten Monatshälfte von April bis Oktober wirtssuchende Nymphen und adulte Zecken mittels Flaggmethode gesammelt. An jedem Standort wurden als Sammelfläche 200 m² definiert, diese in vier 50 m² große Flächen unterteilt und pro Besuch eine der vier 50 m²-Flächen turnusmäßig beprobt, woraus eine untersuchte Fläche von 100 m² pro Monat resultierte. Darüber hinaus wurden bei jedem Besuch Daten zu den Wetterbedingungen inklusive Temperatur und Luftfeuchtigkeit in Bodennähe sowie die Zusammensetzung der Vegetation erhoben, um potenzielle Einflussfaktoren auf die Zeckenabundanz zu ermitteln.

Vorkommen von I. inopinatus und Prävalenz bakterieller Pathogene

Über das Vorkommen von I. inopinatus in Deutschland und die Rolle dieser Zeckenart als (Über-)Träger bakterieller Krankheitserreger ist im Vergleich zu I. ricinus bislang wenig bekannt. Insbesondere für Norddeutschland liegen hierzu keine Daten vor.

Daher war ein weiteres Ziel dieser Arbeit, das Auftreten von I. inopinatus in Hannover und Hamburg zu ermitteln und dessen potenzielle Rolle als Vektor für Borrelia spp., Rickettsia spp. und A. phagocytophilum zu untersuchen. Zu diesem Zweck wurden 3845 DNA-Proben von Ixodes-Zecken, die im Rahmen von Prävalenzstudien in Hannover in den Jahren 2010 und 2015 sowie Hamburg im Jahr 2011 gesammelt und bereits auf genannt Pathogene untersucht worden waren, über eine DNA-Analyse hinsichtlich der Zeckenart bestimmt. Mittels PCR mit nachfolgender Sequenzierung eines Teils des 16S rRNA-Gens sollten die Proben der Art I. ricinus oder I. inopinatus zugeordnet werden können. Anschließend sollte ein Vergleich der lokalen Verteilung, des saisonale Aktivitätsmusters und des DNA-Nachweises der verschiedenen Erreger bei den beiden Zeckenarten erfolgen.

(19)

Einleitung 11

Pathogennachweis bei I. ricinus-Larven unter Feldbedingungen

Zur Effizienz der transovariellen Erregerübertragung bei Zecken wurden verschiedene Laborstudien durchgeführt, jedoch fehlen Daten zu natürlichen Bedingungen im Feld.

Daher war ein weiteres Ziel dieser Arbeit, wirtssuchende I. ricinus-Larven auf ein mögliches Vorhandensein von Borrelia spp.-, Rickettsia spp.- und A. phagocytophilum-DNA zu untersuchen, um potenzielle transovarielle Übertragungsraten dieser Pathogene unter natürlichen Bedingungen zu extrapolieren und ein mögliches Infektionsrisiko für Mensch und Tier durch eine Infestation mit Larven zu beurteilen. Zu diesem Zweck wurden 1500 Larven, die aus 50 in Norddeutschland gesammelten Larvennestern stammten, mittels Sonden-basierter quantitativer Real-Time PCR (qPCR) auf die genannten Pathogene untersucht. Die Borrelia spp.-positiven Larven wurden mittels Reverse Line Blot (RLB) auf die vorliegende Borrelia-Genospezies untersucht. Des Weiteren wurde eine Stichprobe der Rickettsia spp.-positiven Larven mittels Pyrosequenzierung hinsichtlich der Rickettsia-Art analysiert.

(20)

(21)

Publikationen 13

2 Publikationen

2.1 Zweijähriges Monitoring der Zeckenabundanz und beeinflussender Faktoren in einem innerstädtischen Bereich (Stadtgebiet Hannover)

Hauck, D.¹, Springer, A.¹, Chitimia-Dobler, L.², Strube C.¹ (2020a):

Two-year monitoring of tick abundance and influencing factors in an urban area (city of Hanover, Germany)

Ticks and Tick-borne Diseases 11, 101464 DOI 10.1016/j.ttbdis.2020.101464

1Institut für Parasitologie, Zentrum für Infektionsmedizin, Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover

2Bundeswehr Institut für Mikrobiologie, München

Abstract

Ticks may transmit a variety of human and animal pathogens. Prevalence of Borrelia spp., Rickettsia spp. and Anaplasma phagocytophilum in ticks has been monitored in the city of Hanover, Germany, since 2005. However, to determine the infection risk for humans and animals, not only pathogen prevalence, but also tick abundance and seasonality need to be taken into account. Therefore, the aim of this study was to investigate tick abundance at ten different collection sites in the city of Hanover, Germany. Collection of questing ticks was performed by the flagging method in the first and second half of each month during the tick season (April-October) in 2017 and 2018. At each 200 m² collection site, one of four 50 m² fields was sampled per visit on a rotational basis, resulting in 100 m² sampled per month. In addition, data on weather conditions, near-ground temperature, relative humidity and vegetation composition were noted at each collection event. In 2017, a total of 1770 ticks were collected, while 1866 ticks were collected in 2018. Ixodes ricinus was the most prevalent species (97.0% of all ticks, 98.0% of nymphs, 91.6% of adults) followed by I. inopinatus (2.3%

of all ticks, 1.1% of nymphs, 8.0% of adults), I. frontalis (0.6% of all ticks, 0.6% of nymphs, 0.3% of adults) and I. hexagonus (0.03% of all ticks, 0.03% of nymphs, 0.0%

(22)

of adults). Using generalized linear mixed modeling, density of I. ricinus and I. inopinatus in 2017 was significantly higher than in 2018. Regarding different landscape types, ticks were significantly more abundant in mixed forests than in parks, with more than 50 ticks/100 m² on average in both years. In urban parks, average tick density amounted to 15 ticks/100 m² in 2017 and 11 ticks/100 m² in 2018 and in broad- leaved forests average tick density was 13 and 18 ticks/100 m² in 2017 and 2018, respectively. Tick density showed a marked peak in June 2017 and in May 2018 at most sites, whereas a less pronounced peak was recognizable in September. Tick density varied considerably between collection sites. However, no statistically significant effect of (micro-) climatic variables, including near-ground temperature, relative humidity and saturation deficit, was found. Thus, further factors, such as the abundance of wildlife hosts, need to be considered in future studies to explain the differences between collection sites.

Erklärung über den eigenen Anteil an der Publikation:

Konzept, Versuchsplanung: Christina Strube Experimentelle Durchführung: Daniela Hauck

Diskussion, Beratung: Daniela Hauck, Andrea Springer, Lidia Chitimia-Dobler, Christina Strube

Manuskript, Korrespondenz: Daniela Hauck, Andrea Springer, Christina Strube

(23)

Publikationen 15

2.2 Ixodes inopinatus in Norddeutschland: Vorkommen und potenzielle Vektorrolle für Borrelia spp., Rickettsia spp. und Anaplasma phagocytophilum im Vergleich zu Ixodes ricinus

Hauck D.¹, Springer A.¹, Pachnicke S.², Schunack B.³, Fingerle V.⁴, Strube C.¹ (2019):

Ixodes inopinatus in northern Germany: occurrence and potential vector role for Borrelia spp., Rickettsia spp., and Anaplasma phagocytophilum in comparison with Ixodes ricinus

Parasitology Research 118, 3205-3216 DOI 10.1007/s00436-019-06506-4

2Bayer Vital GmbH, Leverkusen

3Bayer Animal Health GmbH, Leverkusen

4Nationales Referenzzentrum für Borrelien, Oberschleißheim

Abstract

In 2014, a new tick species, Ixodes inopinatus, was described, which is closely related to Ixodes ricinus. So far, I. inopinatus has been found in Tunisia, Morocco, Spain, Portugal, Romania, Austria, and southern Germany. No data is yet available regarding occurrence of I. inopinatus in northern Germany and the potential role of I. inopinatus as a vector for tick-borne pathogens. Therefore, 3845 DNA samples from Ixodes ticks collected for prevalence studies on Borrelia spp., Rickettsia spp., and Anaplasma phagocytophilum during the years 2010–2015 in the northern German cities of Hamburg and Hanover were differentiated into I. ricinus or I. inopinatus by sequencing a part of the 16S rRNA gene. In total, 4% (137/3845) of the sequenced ticks were assigned to the species I. inopinatus and 96% (3708/3845) to I. ricinus. The prevalence of Borrelia spp., Rickettsia spp., and A. phagocytophilum DNA in I. inopinatus was 34% (46/137), 46% (63/137), and 3% (4/137), respectively, whereas the prevalence of these bacteria in I. ricinus was 25% (919/3708), 47% (1729/3708), and 4% (135/3708), respectively. Compared with I. ricinus, significantly more I. inopinatus ticks tested positive for Borrelia. To the best of our knowledge, this is the

(24)

first report of I. inopinatus in northern Germany. Detection of the DNA of Borrelia spp., Rickettsia spp., and A. phagocytophilum in questing I. inopinatus indicates a potential role of this tick species as a vector of these pathogens, which needs to be confirmed by transmission experiments.

Konzept, Versuchsplanung: Christina Strube Experimentelle Durchführung: Daniela Hauck

Diskussion, Beratung: Daniela Hauck, Andrea Springer, Stefan Pachnicke, Bettina Schunack, Volker Fingerle, Christina Strube

Manuskript, Korrespondenz: Daniela Hauck, Andrea Springer, Christina Strube

(25)

Publikationen 17

2.3 Aus dem DNA-Nachweis in wirtssuchenden Larven extrapolierte transovarielle Übertragung von Borrelia spp., Rickettsia spp. und Anaplasma phagocytophilum bei Ixodes ricinus unter Feldbedingungen Hauck, D.¹, Jordan, D.¹, Springer, A.¹, Pachnicke, S.², Schunack, B.³, Fingerle, V.⁴, Strube C.¹ (2020b):

Transovarial transmission of Borrelia spp., Rickettsia spp. and Anaplasma phagocytophilum in Ixodes ricinus under field conditions extrapolated from DNA detection in questing larvae

Parasites & Vectors 13, 176

DOI 10.1186/s13071-020-04049-7

2Bayer Vital GmbH, Leverkusen

3Bayer Animal Health GmbH, Leverkusen

4Nationales Referenzzentrum für Borrelien, Oberschleißheim

Abstract Background

Ixodes ricinus constitutes the main European vector tick for the Lyme borreliosis pathogen Borrelia burgdorferi (sensu lato), the relapsing fever borrelia Borrelia miyamotoi, as well as Anaplasma phagocytophilum and several Rickettsia species.

Under laboratory conditions, a transovarial transmission to the next tick generation is described for Rickettsia spp. and Borrelia spp., especially regarding B. miyamotoi, whereas the efficiency of transovarial transfer under field conditions is largely unstudied.

Methods

In order to better estimate the potential infection risk by tick larvae for humans and animals, 1500 I. ricinus larvae from 50 collected “nests” (larvae adhering to the flag in a clumped manner) were individually examined for Borrelia, Rickettsia and A. phagocytophilum DNA using quantitative real-time PCR (qPCR).

(26)

Results

Thirty-nine of 50 nests each (78.0%, 95% CI: 64.0-88.5%) were positive for Borrelia spp. and Rickettsia spp. DNA, and in three nests (6.0%, 95% CI: 1.3-16.5%) A. phagocytophilum DNA was detected. Overall, DNA from at least one pathogen could be detected in 90.0% (45/50, 95% CI: 78.2-96.7%) of the nests. Of the 1500 larvae, 137 were positive for Borrelia spp. DNA (9.1%, 95% CI: 7.7-10.7%), 341 for Rickettsia spp. DNA (22.7%, 95% CI: 20.6-24.9%) and three for A. phagocytophilum DNA (0.2%, 95% CI: 0-0.6%). Quantity of Borrelia spp. and Anaplasma spp. DNA in positive larvae was low, with 2.7 x 10⁰ Borrelia 5S-23S gene copies and 2.4 x 10¹ A. phagocytophilum msp2/p44 gene copies detected on average, while Rickettsia- positive samples contained on average 5.4 x 10² gltA gene copies. Coinfections were found in 66.0% (33/50, 95% CI: 51.2-78.8%) of the nests and 8.6% (38/443, 95% CI:

6.1-11.6%) of positive larvae. In fact, larvae had a significantly higher probability of being infected with Borrelia spp. or Rickettsia spp. when both pathogens were present in the nest.

Conclusions

This study provides evidence for transovarial transmission of Rickettsia spp. and Borrelia spp. in I. ricinus under field conditions, possibly facilitating pathogen persistence in the ecosystem and reducing the dependence on the presence of suitable reservoir hosts. Further studies are needed to prove transovarial transmission and to explain the surprisingly high proportion of nests containing Rickettsia and/or Borrelia DNA-positive larvae compared to infection rates in adult ticks commonly reported in other studies.

Konzept, Versuchsplanung: Christina Strube

Experimentelle Durchführung: Daniela Hauck, Daniela Jordan

Diskussion, Beratung: Daniela Hauck, Daniela Jordan, Andrea Springer, Stefan Pachnicke, Bettina Schunack, Volker Fingerle, Christina Strube

Manuskript, Korrespondenz: Daniela Hauck, Andrea Springer, Christina Strub

(27)

Zusammenfassung der Ergebnisse 19

3 Zusammenfassung der Ergebnisse

3.1 Zeckenabundanz an 10 Sammelstellen im Stadtgebiet Hannover

Insgesamt wurden im Jahr 2017 von April bis Oktober 1770 Zecken (1528 Nymphen, 94 Weibchen und 148 Männchen) an den Sammelorten Mecklenheide, Große Heide, Misburger Wald, Annateiche, Seelhorster Wald, Ricklinger Teiche, Bornumer Holz, Georgengarten, Eilenriede und Maschpark geflaggt. Im Vergleich dazu wurden im Jahr 2018 insgesamt 1866 Zecken (1522 Nymphen, 162 Weibchen und 182 Männchen) von April bis Oktober gesammelt. Die Artbestimmung ergab 3527/3636 (97,0 %) I. ricinus-Zecken (2990/3636 [82,2 %] Nymphen, 537/3636 [14,8 %] Adulte) und 82/3636 (2,3 %) I. inopinatus-Zecken (35/3636 [1,0 %] Nymphen, 47/3636 [1,3 %]

Adulte). Des Weiteren wurden 21/3636 (0,6 %) der Zecken als Ixodes frontalis (19/3636 [0,5 %] Nymphen, 2/3636 [0,1 %] Adulte) und 1/3636 (0,03 %) als I. hexagonus (1/3636 [0,03 %] Nymphen, 0/3636 [0,0 %] Adulte) bestimmt. Davon wurden 3596 Zecken (3495 I. ricinus, 81 I. inopinatus, 20 I. frontalis) morphologisch bestimmt (CHITIMIA-DOBLER et al. 2018, ESTRADA-PEÑA et al. 2004, ESTRADA- PEÑA et al. 2014), während 40 morphologisch uneindeutige Exemplare durch Sanger- Sequenzierung eines Teils des 16S rRNA-Gens (32 I. ricinus, 1 I. inopinatus, 1 I. frontalis, 1 I. hexagonus) identifiziert wurden. Die restlichen fünf Ixodes-Zecken konnten nicht hinsichtlich der Spezies identifiziert werden, da kein PCR-Amplikon gewonnen wurde (Tabelle 1).

Tab. 1: Vorkommen von wirtssuchenden Zeckenarten im Stadtgebiet Hannover, Deutschland, in den Jahren 2017 und 2018 (modifiziert nach HAUCK et al. 2020a).

Abkürzungen: N = Nymphe, W = Weibchen, M = Männchen

2017 (n = 1770) 2018 (n = 1866)

Gesamt (%) N W M Gesamt (%) N W M

I. ricinus 1726 (97,5) 1495 87 144 1801 (96,5) 1495 146 160

I. inopinatus 35 (2,0) 25 6 4 47 (2,5) 10 15 22

I. frontalis 3 (0,2) 2 1 0 18 (1,0) 17 1 0

I. hexagonus 1 (0,1) 1 0 0 0 (0,0) 0 0 0

Ixodes spp. 5 (0,3) 5 0 0 0 (0,0) 0 0 0

(28)

Sowohl im Jahr 2017 als auch im Jahr 2018 war die Dichte der I. ricinus/I. inopinatus- Nymphen signifikant höher als die Dichte der adulten Zecken (Wilcoxon Signed Rank Test, P = 0,016 bzw. P = 0,016). Außerdem wurden in beiden Jahren mehr männliche I. ricinus/I. inopinatus-Zecken als weibliche geflaggt, aber dieser Unterschied war nur im Jahr 2017 statistisch signifikant (Wilcoxon Signed Rank Test, P = 0,022). Larven wurden hauptsächlich im Frühjahr gefunden, aber wegen des nestartigen Vorkommens hinsichtlich der Abundanz nicht systematisch quantifiziert. Die monatliche Dichte der I. ricinus/I. inopinatus-Nymphen und adulten Zecken an den verschiedenen Standorten lag im Jahr 2017 bei 0 bis 166 Zecken/100 m² mit durchschnittlich 25 Zecken/100 m² und im Jahr 2018 bei 0 bis 223 Zecken/100 m² mit durchschnittlich 26 Zecken/100 m². Statistisch konnte zwischen den beiden Studienjahren ein signifikanter Unterschied hinsichtlich der Zeckendichte festgestellt werden. Im Jahr 2017 war die Zeckendichte signifikant höher als im Jahr 2018 (generalisiertes lineares gemischtes Modell [GLMM], Tabelle 2). Beim Vergleich der Landschaftstypen war die Zeckendichte in Mischwäldern mit durchschnittlich 52 Zecken/100 m² im Jahr 2017 und 2018 am höchsten, während in Laubwäldern in den Jahren 2017 und 2018 durchschnittlich 13 bzw. 18 Zecken/100 m² gesammelt wurden.

In städtischen Parks lag die durchschnittliche Dichte von I. ricinus/I. inopinatus im Jahr 2017 bei 15 Zecken/100 m² und 2018 bei 11 Zecken/100 m². Insgesamt war die Zeckendichte in Mischwäldern signifikant höher als in Parks (GLMM, P = 0,043, Tabelle 2).

(29)

Tab. 2: Ergebnisse des GLMM bezüglich der Einflüsse von Sammeljahr, Temperatur, Sättigungsdefizit, Sammelmonat, Sonneneinstrahlung, Landschaftstyp und Sammelzeitpunkt auf die Dichte von wirtssuchenden I. ricinus/I. inopinatus- Zecken je Sammelort im Stadtgebiet Hannover (modifiziert nach HAUCK et al. 2020a).

Das Gesamtmodell unterschied sich signifikant vom Nullmodell (Chi-Quadrat = 85,9;

Df = 17; P < 0,001).

Schätzwert SE z P

Intercept 1,710 0,513 3,331 0,001

Jahr 2018 vs. 2017 -0,264 0,118 -2,245 0,025

Luftfeuchtigkeit -0,048 0,078 -0,615 0,539

Temperatur -0,059 0,041 -1,434 0,152

Sättigungsdefizit 0,079 0,083 0,954 0,340

Sammelmonat*

Mai vs. April 0,766 0,209 3,659 0,004

Juni vs. April 0,563 0,207 2,724 0,089

Juli vs. April 0,110 0,241 0,455 0,999

August vs. April -0,446 0,217 -2,055 0,370

September vs. April 0,116 0,228 0,506 0,999

Oktober vs. April -0,405 0,201 -2,017 0,393

Juni vs. Mai -0,203 0,216 -0,940 0,964

Juli vs. Mai -0,656 0,190 -3,452 0,010

August vs. Mai -1,211 0,226 -5,355 < 0,001

September vs. Mai -0,650 0,180 -3,617 0,006

Oktober vs. Mai -1,171 0,221 -5,294 < 0,001

Juli vs. Juni -0,453 0,201 -2,257 0,256

August vs. Juni -1,008 0,170 -5,915 < 0,001

September vs. Juni -0,447 0,210 -2,132 0,324

Oktober vs. Juni -0,968 0,202 -4,783 < 0,001

August vs. Juli -0,555 0,210 -2,648 0,108

September vs. Juli 0,006 0,173 0,034 1,000

Oktober vs. Juli -0,515 0,229 -2,249 0,261

September vs. August 0,561 0,217 2,583 0,126

Oktober vs. August 0,041 0,208 0,195 1,000

Oktober vs. September -0,521 0,216 -2,412 0,187

(30)

Schätzwert SE z P Sonnenbestrahlung*

Schatten vs. Halbschatten/Sonne 0,161 0,116 1,396 0,323

Sonne vs. Halbschatten/Sonne 0,015 0,325 0,045 0,999

Sonne vs. Schatten -0,147 0,322 -0,457 0,885

Landschaftstyp*

Mischwald vs. Laubwald 1,269 0,690 1,840 0,156

Park vs. Laubwald -0,511 0,693 -0,737 0,741

Park vs. Mischwald -1,780 0,741 -2,404 0,043

Sammelzeitpunkt*

09:00-09:59 vs. 08:00-08:59 -0,276 0,181 -1,523 0,418 10:00-10:59 vs. 08:00-08:59 -0,059 0,172 -0,343 0,986 11:00-12:00 vs. 08:00-08:59 -0,350 0,196 -1,786 0,275

10:00-10:59 vs. 09:00-09:59 0,217 0,135 1,608 0,369

11:00-12:00 vs. 09:00-09:59 -0,074 0,145 -0,509 0,956 11:00-12:00 vs. 10:00-10:59 -0,291 0,144 -2,020 0,177

*Mehrfachvergleiche zwischen den Sammelmonaten, Sonneneinstrahlung, Landschaftstyp und Sammelzeitpunkt erfolgten mittels Tukey-Kontrasten mit einer einstufigen P-Wert Korrektur.

SF = Standardfehler

Die durchschnittliche Dichte der I. ricinus/I. inopinatus-Zecken pro 100 m² für jeden Sammelort ist in nachfolgender Tabelle dargestellt. Die höchste Zeckendichte wurde in beiden Jahren im Mischwald "Misburger Wald" (Ø 111 bzw. 113 Zecken) nachgewiesen, während die niedrigste Zeckendichte in beiden Jahren im Stadtpark

"Annateiche" gemessen wurde (Ø 3 bzw. 2 Zecken).

(31)

Tab. 3: Durchschnittliche monatliche Dichte pro 100 m² und Gesamtzahl der I. ricinus/I. inopinatus-Zecken an jedem Sammelort im Jahr 2017 und 2018 im Stadtgebiet Hannover (modifiziert nach HAUCK et al. 2020a).

Abkürzungen: N = Nymphe, W = Weibchen, M = Männchen.

Land-

schaftstyp Sammelort

2017 (n = 1763) 2018 (n = 1848)

Ø pro

100 m² Gesamt N (%) W (%) M (%) Ø pro

100 m² Gesamt N (%) W (%) M (%)

Mischwald

Mecklenheide 31 218 184 (84,4) 13 (6,0) 21 (9,6) 28 197 182 (92,4) 8 (4,1) 7 (3,6) Große Heide 13 93 61 (65,6) 11 (11,8) 21 (22,6) 17 116 47 (40,5) 30 (25,9) 39 (33,6) Misburger Wald 111 778 750 (96,4) 6 (0,8) 22 (2,8) 113 788 705 (89,5) 36 (4,6) 47 (6,0)

Laubwald

Seelhorster Wald 3 20 11 (55,0) 2 (10,0) 7 (35,0) 5 34 27 (79,4) 5 (14,7) 2 (5,9) Ricklinger Teiche 9 60 50 (83,3) 6 (10,0) 4 (6,7) 5 32 30 (93,8) 1 (3,1) 1 (3,1) Bornumer Holz 14 95 36 (37,9) 26 (27,4) 33 (34,7) 11 79 34 (43,0) 18 (22,8) 27 (34,2) Eilenriede 25 178 140 (78,7) 15 (8,4) 23 (12,9) 53 370 298 (80,5) 39 (10,5) 33 (8,9)

Park

Annateiche 3 19 17 (89,5) 2 (10,5) 0 (0,0) 2 12 3 (25,0) 5 (41,7) 4 (33,3) Georgengarten 33 232 205 (88,4) 10 (4,3) 17 (7,3) 28 196 159 (81,1) 17 (8,7) 20 (10,2) Maschpark 10 68 66 (97,1) 2 (2,9) 0 (0,0) 3 24 23 (83,3) 2 (8,3) 2 (8,3)

(32)

Die unten stehende Abbildung stellt die Gesamtaktivität der I. ricinus/I. inopinatus- Zecken dar. Diese zeigte einen Höhepunkt im Juni (2017) bzw. Mai (2018), und in beiden Jahren war ein Anstieg im September zu verzeichnen.

Abb. 1: Monatliche I. ricinus/I. inopinatus-Abundanz pro 100 m² in den Jahren 2017 und 2018 an allen Sammelorten (modifiziert nach HAUCK et al. 2020a).

Die Boxen reichen vom 25%- zum 75%-Quartil, mit einer Linie am Median und Antennen, die sich bis zum 1,5-fachen des Interquartilabstands erstrecken. Die Kreise stellen Datenpunkte außerhalb dieses Bereichs dar (Ausreißer).

(33)

Hinsichtlich des Entwicklungsstadiums wurde ein bimodales Aktivitätsmuster sowohl bei den I. ricinus/I. inopinatus-Nymphen als auch bei den adulten I. ricinus/I. inopinatus-Zecken an allen Sammelorten beobachtet. Eine Ausnahme bildete der Standort "Mecklenheide" im Jahr 2018, wo nur ein Höhepunkt im Mai auftrat. Insgesamt erreichte die Dichte der Nymphen im Juni (2017) bzw. Mai (2018) ihren Höhepunkt, während die Dichte der adulten Zecken im September (2017) bzw.

Juni (2018) ihren Höhepunkt erreichte, wie in folgender Abbildung dargestellt.

Abb. 2: Monatliche Abundanz von I. ricinus/I. inopinatus-Nymphen und -Adulten pro 100 m² an allen Sammelorten in den Jahren 2017 und 2018 (modifiziert nach HAUCK et al. 2020a).

(34)

Das statistische Modell, in das die kombinierten Daten beider Erhebungsjahre eingegeben wurden, zeigte im Mai signifikant höhere Zeckendichten als im April, Juli, August, September und Oktober. Außerdem war die Zeckendichte im Juni signifikant höher als im August und Oktober (Tabelle 2). Die in den Jahren 2017 und 2018 an den Sammelorten bodennah gemessenen Temperatur- und Luftfeuchtigkeitswerte sind in Abbildung 3 dargestellt, während die Variation der Zeckendichte pro 50 m² in Abhängigkeit von der bodennahen Temperatur, der bodennahen relativen Luftfeuchtigkeit, des Sammelzeitpunktes und dem Landschaftstyp in Abbildung 4 dargestellt ist.

Abb. 3: Bodennahe Temperatur und relative Luftfeuchtigkeit an allen verschiedenen Sammelorten in den Jahren 2017 und 2018 (modifiziert nach HAUCK et al. 2020a).

(35)

Abb. 4: I. ricinus/I. inopinatus-Abundanz pro 50 m² an allen Sammelorten in Abhängigkeit von Temperatur, Luftfeuchtigkeit, Sammelzeitpunkt und Landschaftstyp in den Jahren 2017 und 2018 (modifiziert nach HAUCK et al. 2020a).

(36)

Für Temperatur, Luftfeuchtigkeit und Sammelzeit wurde kein statistisch signifikanter Einfluss auf die Dichte von I. ricinus/I. inopinatus festgestellt (GLMM, Tabelle 2). Dies galt auch für Sättigungsdefizit und Sonnenbestrahlung der Sammelfläche. Dennoch wurde kurz vor einem Gewitter Anfang Juni 2018 an den Standorten "Misburger Wald"

und "Eilenriede" eine erhöhte Zeckenaktivität mit 160 bzw. 159 gesammelten Zecken pro 50 m² beobachtet. Insgesamt erklärte das in Tabelle 2 dargestellte endgültige Modell 71,0 % der Varianz (bedingtes R²). Allerdings wurden nur 31,1 % (marginales R²) der Varianz durch die fixen Effekte (Monat, Jahr, Sammelzeitpunkt, Temperatur, relative Luftfeuchtigkeit, Sättigungsdefizit, Landschaftstyp und Sonneneinstrahlung des Sammelfeldes) erklärt. Der Großteil der Variation ist also auf die zufälligen Effekte, d.h. die verschiedenen Sammelorte zurückzuführen, deren Charakteristika in der folgenden Tabelle aufgeführt sind.

(37)

Tab. 4: Dominierende Vegetation an den Sammelorten sowie zusätzliche Informationen (modifiziert nach HAUCK et al. 2020a).

Land-

schaftstyp Sammelort Vegetation Zusätzliche Informationen

Kräuter und Sträucher Baumarten Größe des Erholungs- gebietes

Landschaftliche Besonderheiten

Visualisierung der Sammelorte

(Juni 2018) Mischwald Mecklenheide Ficaria verna, Geum urbanum,

Hedera helix, Impatiens parviflora, Taraxacum sect.

Ruderalia, Arten von

Bryophyta, Poaceae, Rubus, Sprösslinge von Acer & Fagus

Arten von Acer, Fagus, Picea, Pinus, Quercus

75 ha Angrenzend an eine Autobahn und einen Kanal

Große Heide Aegopodium podagraria, Alliaria petiolata, Glechoma hederacea, Ilex aquifolium, Impatiens parviflora, Kerria japonica, Lamium argentatum, Plantago major, Ranunculus auricomus agg., Taraxacum sect. Ruderalia, Urtica dioica, Arten von Bryophyta,

Poaceae, Polypodiopsida, Veronica

Arten von Betula,

Carpinus, Pinus, Quercus

22 ha Angrenzend an land-

wirtschaftliche Gebiete und durch eine Autobahn in zwei Teile geteilt

(38)

Land-

schaftstyp Sammelort Kräuter und Sträucher Baumarten Größe des Erholungs- gebietes

Landschaftliche

Besonderheiten Visualisierung der Sammelorte

(Juni 2018) Mischwald Misburger Wald Aegopodium podagraria,

Anemone nemorosa, Chelidonium majus, Galium aparine, Hedera helix, Impatiens parviflora, Lamium argentatum, Streptopus amplexifolius, Taraxacum sect. Ruderalia, Arten von Bryophyta, Poaceae, Polypodiopsida, Rubus, Sprösslinge von Acer & Fagus

Arten von Acer, Carpinus, Fagus, Larix, Picea, Pinus

371 ha Landschafts- schutzgebiet, forst-

wirtschaftlich genutzt

Laubwald Seelhorster

Wald Aegopodium podagraria, Arum maculatum, Ficaria verna, Geum urbanum, Hedera helix, Impatiens parviflora, Urtica dioica, Arten von Polypodiopsida,

Sprösslinge von Acer & Fagus

Alnus glutinosa, Carpinus betulus, Robinia pseudoacacia, Arten von Acer, Betula, Fagus, Fraxinus, Populus, Prunus, Quercus, Salix, Tilia, Ulmus

80 ha Mehrere Bäche

(39)

Land-

schaftstyp Sammelort Vegetation Zusätzliche Informationen

Kräuter und Sträucher Baumarten Größe des Erholungs- gebietes

Landschaftliche

(Juni 2018) Laubwald Ricklinger

Teiche

Arum maculatum, Ficaria verna, Geum urbanum, Glechoma hederacea, Hedera helix, Impatiens parviflora, Urtica dioica, Arten von Bryophyta, Poaceae, Rubus

Arten von Acer, Fagus, Salix

unbekannt Landschafts- schutzgebiet, mehrere angrenzende Teiche

Bornumer Holz Aegopodium podagraria, Allium ursinum, Allium schoenoprasum, Anemone nemorosa, Arum maculatum, Circea lutetiana, Ficaria verna, Geum urbanum, Hedera helix, Lamium argentatum, Urtica dioica, Arten von Poaceae, Polypodiopsida, Sprösslinge von Fagus

Carpinus betulus, Arten von Fagus, Fraxinus, Quercus

10 ha Landschafts- schutzgebiet

(40)

Land-

schaftstyp Sammelort Kräuter und Sträucher Baumarten Größe des Erholungs- gebietes

Landschaftliche

(Juni 2018) Laubwald Eilenriede Aegopodium podagraria,

Allium paradoxum, Arum maculatum, Hedera helix, Impatiens parviflora, Lamium argentatum & album, Urtica dioica, Arten von Poaceae, Sprösslinge von Acer & Fagus

Alnus glutinosa, Arten von Acer, Betula, Fagus, Fraxinus, Quercus, Ulmus

650 ha Lichtungen, kleine Teiche und Bäche, forst- wirtschaftlich genutzt

Park Annateiche Aegopodium podagraria, Ajuga reptans, Alliaria petiolata, Angelica sylvestris, Arum maculatum,

Chelidonium majus,

Geranium robertianum, Geum urbanum, Glechoma

hederacea, Hedera helix, Urtica dioica, Arten von Poaceae, Ranunculus, Rubus, Rumex

Prunus spinosa, Quercus robur, Arten von Alnus, Betula, Carpinus, Cornus, Crataegus, Fraxinus, Salix, Sambucus, Tilia

86 ha Bewaldete Wiese, mehrere Bäche und ein See in der Umgebung