II. ZUSAMMENFASSENDE DISKUSSION DER ERGEBNISSE 13
II. 5 Schlussfolgerungen
Zusammenfassend kann festgehalten werden, dass insbesondere apoplastische Invertasen der Wurzel eine wichtige Rolle in der Versorgung des obligat biotrophen AM-Pilzes ein-nehmen. In mykorrhizierten Wildtyp-Pflanzen wurden erhöhte Promotoraktivitäten, Tran-skriptakkumulationen und Enzymaktivitäten nachgewiesen (schematisch dargestellt in Abb. 5A). Unter normalen Wachstumsbedingungen ist die Versorgung des Pilzes mit Hexosen allerdings nicht limitierend für die AM, so dass die Mykorrhizierung durch er-höhte Invertaseaktivitäten in der Wurzel – unabhängig ihrer subzellulären Lokalisierung – nicht verbessert oder gefördert werden konnte (Abb. 5B). Demgegenüber resultierten ver-ringerte apoplastische Invertaseaktivitäten in der Wurzel in einer reduzierten Mykorrhizie-rung (Abb. 5C).
Zusätzlich zu der Bereitstellung verfügbarer Zucker durch die Invertasen in der Wurzel kann die Ausbildung der mutualistischen AM durch die apoplastische Invertaseaktivität der source-Blätter reguliert werden. Diese Regulation auf Ganzpflanzenniveau erfolgt vermut-lich durch Modulation des pflanzvermut-lichen Kohlenhydratstatus und damit einhergehender Änderungen des Abwehrstatus der Pflanze. So führte eine starke Modulation der source/
sink-Relationen zu einer Unterversorgung der Wurzel sowie einer Akkumulation von PR-Transkripten in den Blättern und letztendlich in einer verringerten Mykorrhizierung (Abb.
5D). Im Gegensatz dazu resultierte die moderate Modulation der source/sink-Relationen in einer Repression von abwehrrelevanten Mechanismen in der Wurzel und einer damit ein-hergehenden Stimulierung der AM (Abb. 5E).
II. ZUSAMMENFASSENDE DISKUSSION DER ERGEBNISSE 24
Abbildung 5: Schematische Darstellung modulierter apoplastischer Invertaseaktivität und ihre Wirkung auf die Mykorrhizierung in Tabak. A: In Wildtyp-Pflanzen wurden erhöhte Enzym-aktivitäten in mykorrhizierten Wurzeln detektiert. B: Transgener Tabak mit wurzelspezifisch erhöhter Enzymaktivität zeigte keinen Effekt auf die Mykorrhizierung. C: Transgener Tabak mit wurzelspezifisch reduzierter Enzymaktivität wies eine reduzierte Mykorrhizierung auf. D:
Konstitutive Überexpression apoplastisch lokalisierter Invertase führte in Pflanzen mit stark erhöhter Enzymaktivität in den Blättern zu einer reduzierten Mykorrhizierung. E: Konstitutive Überexpression apoplastisch lokalisierter Invertase führte in Pflanzen mit moderat erhöhter Enzymaktivität in den Blättern zu einer stimulierten Mykorrhizierung. Zur Verdeutlichung der Mykorrhizierung sind Wurzeln gezeigt, in denen die Pilzstrukturen mit Tinte nach Vierheilig et al. (1998) angefärbt wurden. INV: apoplastische Invertaseaktivität, Hex: Gehalt and Gluco-se und FructoGluco-se, Myk: Mykorrhizierung, ABA: Abszissinsäure.
INV +
INV á Myk: 0 Hex á
INV â Myk: â Hex â
INV (á)
Abwehr â
ABA á Myk: á Myk
INV é
Hex â Myk: â
Abwehr á
A B C
D E
III. ZUSAMMENFASSUNG 25
III. Z
USAMMENFASSUNGIm Mittelpunkt der vorliegenden Arbeit stand die Analyse der Bedeutung des pflanzlichen Kohlenhydratstatus – unter besonderer Berücksichtigung der apoplastischen Invertasen – für die Ausbildung und Funktion der arbuskulären Mykorrhiza (AM). In dieser mutualisti-schen Interaktion ist der obligat biotrophe Pilz von der Kohlenhydratversorgung der Pflan-ze mittels apoplastischer Hexosen angewiesen. Einige Daten über erhöhte Transkript- und/
oder Aktivitätslevels Saccharose-spaltender pflanzlicher Enzyme in mykorrhizierten Wur-zeln lagen vor, wobei ein Effekt auf apoplastische Invertasen nur in einer Studie gezeigt werden konnte. Durch ihre Rolle in der Phloementladung und der Bereitstellung apo-plastischer Hexosen wird insbesondere für diese Enzyme eine wichtige Funktion in der Kohlenhydratversorgung pflanzlicher sink-Organe sowie des AM-Pilzes vermutet. Eine funktionelle Bedeutung pflanzlicher Saccharose-spaltender Enzyme – einschließlich der apoplastischen Invertasen – für die Kohlenhydratversorgung des Pilzes ist bislang jedoch nicht gezeigt. Eine Regulation der AM über die Steuerung von Abwehrmechanismen in der Pflanze durch apoplastische Invertasen und Hexosen als Signalmoleküle, wie sie für patho-gene Interaktionen vermutet wird, wurde bislang nicht analysiert. Im Rahmen dieser Arbeit wurde daher der Kohlenhydratstatus der Pflanze in erster Linie durch Expression einer apoplastisch lokalisierten Hefe-Invertase moduliert und die Auswirkungen auf die AM untersucht. Da kaum Daten über apoplastische Invertasen in der AM vorlagen, wurden zudem Wildtyp-Pflanzen in Hinblick auf eine Induktion extrazellulärer Invertasen während der Mykorrhizierung analysiert.
• Mittels einer in situ-Aktivitätsfärbung konnten in Glomus intraradices-inokulierten Wurzeln von Wildtyp-Tabak (Nicotiana tabacum) und -Tomate (Lycopersicon esculen-tum) erhöhte Invertaseaktivitäten im Bereich pilzlicher Strukturen sowie dem Phloem nachgewiesen werden. Die Analyse der apoplastischen Tomateninvertase LIN6 zeigte, insbesondere in Stadien mit hohem Kohlenhydratbedarf, eine Promotoraktivierung und erhöhte Transkriptakkumulationen in mykorrhizierten Wurzeln auf. Diese waren ent-sprechend der Enzymaktivität im Bereich der Arbuskel und Hyphen sowie im Phloem lokalisiert.
• Um die Auswirkungen einer spezifischen Überexpression von Invertasen in der Wurzel auf die AM zu analysieren, wurde das Alkohol-induzierbare (alc) Promotorsystem in transgenen Tabakpflanzen sowie die Agrobacterium rhizogenes-vermittelte Wurzel-transformation von Medicago truncatula genutzt. Mittels dieser Systeme erfolgte eine wurzelspezifische Expression von chimären Genen, die jeweils für eine Hefe-Invertase mit apoplastischer, vakuolärer oder cytosolischer Lokalisierung kodieren. In diesen Invertase-überexprimierenden Pflanzen konnten trotz erhöhten Glucose- und
Fructose-III. ZUSAMMENFASSUNG 26 gehalten der Wurzel keine Auswirkungen auf die Ausbildung und Funktion der AM
nach G. intraradices-Inokulation nachgewiesen werden. Eine Transkriptakkumulation von PR-Genen durch eine erhöhte apoplastische Invertaseaktivität der Wurzel war nicht nachweisbar.
• Tabakpflanzen mit reduzierter apoplastischer Invertaseaktivität der Wurzel, realisiert durch die Expression eines Inhibitors saurer Invertasen aus Arabidospis thaliana (AtC/VIF2) unter dem pyk10-Promotor, zeigten verringerte Hexosegehalte der Wurzel und eine reduzierte Mykorrhizierung mit G. intraradices. Eine geringere Kolonisierung mit reduzierter Abundanz pilzlicher Vesikel und Sporen wurde zudem in Pflanzen mit gestörter Phloembeladung und Unterversorgung der Wurzel, durch phloemspezifische Expression eines Pyrophosphatase-Gens aus Escherichia coli, detektiert.
• In heterozygoten Pflanzen mit konstitutiver Expression des chimären Gens einer apo-plastisch lokalisierten Hefe-Invertase war bei gleichzeitig geringen Änderungen in der Invertaseaktivität der Wurzel die Kolonisierung mit G. intraradices entweder verringert oder stimuliert. Hier zeigte sich ein Zusammenhang zwischen apoplastischer Invertase-aktivität der Blätter und der Mykorrhizierung der Wurzel. Pflanzen mit drastischer Er-höhung der Blatt-Invertaseaktivität zeigten eine starke Akkumulation von Hexosen und erhöhte Transkriptakkumulationen von PR-Genen in den Blättern sowie eine Unter-versorgung der Wurzel und letztendlich eine verringerte Mykorrhizierung. In Gegensatz dazu waren Pflanzen mit moderater Erhöhung der apoplastischen Invertaseaktivität im Blatt durch geringere Gehalte der Wurzel an abwehrrelevanten Metaboliten, wie pheno-lischen Verbindungen, Aminen oder Aminosäuren, sowie durch erhöhte Abszissin-säuregehalte in der Wurzel gekennzeichnet. In diesen Pflanzen wurde parallel zu dem geringeren Abwehrstatus und dem veränderten Hormonstatus der Wurzel eine verstärkte Mykorrhizierung festgestellt. Dies deutet, neben einer Funktion in der Versorgung des AM-Pilzes in der Wurzel, auf eine regulatorische Funktion apoplastischer Invertasen im Blatt in der Ausbildung der AM auf Ganzpflanzenniveau hin.
• Inwieweit die stärkere Kolonisierung von Pflanzen mit moderat erhöhter Invertase-aktivität in den Blättern Auswirkungen auf die Funktionalität der AM hat, wurde in der vorliegenden Arbeit nicht eingehend untersucht. Die Metabolitenanalyse dieser Pflan-zen deutete jedoch anhand erhöhter Gehalte von Phosphaten sowie einigen stickstoff-haltigen Verbindungen auf eine verbesserte Nährstoffversorgung der Pflanze hin. Die detaillierte Analyse des Nutzens der Pflanze von der verstärkten Besiedlung durch den AM-Pilz, wie z.B. die Nährstoffversorgung aber auch die Stresstoleranz dieser Pflan-zen, bildet Gegenstand weiterführender Untersuchungen.
III. ZUSAMMENFASSUNG 27
• Ob die aufgezeigte Regulation der Pflanze-Mikroorganismen-Interaktion über die apo-plastische Invertaseaktivität der Blätter spezifisch für die AM ist, oder ob ähnliche Effekte auch in anderen mutualistischen Interaktionen (wie z.B. die Nodulation oder die Ektomykorrhiza) oder in der Interaktion mit Wurzelpathogenen (wie z.B. Phytophtora parasitica oder Pythium aphanidermatum) zu beobachten sind, konnte im Rahmen dieser Arbeit nicht geklärt werden. Zudem bleibt die Identifizierung der involvierten Signale bzw. Signalvermittler zwischen erhöhter apoplastischer Invertaseaktivität im Blatt und verändertem Abwehr- und Hormonstatus der Wurzel sowie die Rolle der Zucker in dieser Regulation offen. Für solche weiterführenden Untersuchungen wäre jedoch zunächst die Entwicklung und Etablierung eines standardisierten Systems – anstelle der Nutzung heterozygoter Pflanzen – notwendig.
IV. LITERATURVERZEICHNIS 28
IV. L
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